La piazza prende nome dall’insediamento francescano che vi trova sede nel XIII secolo, quando gli ordini mendicanti si stanziano nei borghi a ridosso delle mura della città di Perugia: mentre i frati domenicani si stabiliscono in Porta San Pietro e gli agostiniani in Porta Sant’Angelo, i francescani occupano il vocabolo Campo d’Orto, nome originario di Piazza San Francesco al Prato, in Porta Santa Susanna.

Il complesso architettonico viene eretto per volontà dell’Ordine dei Frati Minori tra il 1251 e il 1256. Insieme al convento, viene edificata l’imponente chiesa, originariamente ad aula unica su modello della basilica superiore di San Francesco ad Assisi. L’edificio viene poi arricchito nel corso dei secoli da cappelle, altari e opere d’arte grazie alle più importanti famiglie perugine, che ne fanno un luogo privilegiato di devozione e sepoltura.

Per la chiesa vengono commissionati eccezionali capolavori artistici, come la grande croce datata 1272 del Maestro di San Francesco (oggi Galleria Nazionale dell’Umbria, Perugia), i due dipinti di Raffaello Sanzio raffiguranti la Deposizione di Cristo meglio nota come Deposizione Baglioni (oggi Galleria Borghese, Roma) e l’Incoronazione della Vergine o Pala Oddi (oggi Pinacoteca Vaticana, Roma), la Resurrezione di Cristo di Pietro Vannucci detto il Perugino (Pinacoteca Vaticana, Roma).

A causa dei continui smottamenti del terreno la chiesa comincia ben presto ad avere problemi di staticità, che richiedono a partire dal XV secolo fino al XX secolo continui lavori di consolidamento, rifacimento e restauro. In particolare, nel 1926 viene ricostruita la facciata, liberata dagli edifici addossati nel XVII secolo, su modello di quella originale di cui rimane fedele testimonianza nel Gonfalone di San Bernardino da Siena dipinto da Benedetto Bonfigli nel 1465 e oggi conservato alla Galleria Nazionale dell’Umbria. Soggetta dalla metà degli anni Novanta ad un importante intervento di riqualificazione, la chiesa è stata recentemente riaperta con la nuova funzione di auditorium.

A completare la scenografia a cielo aperto si affaccia sulla piazza l’Oratorio di San Bernardino, eretto nel 1452 in onore di Bernardino da Siena, la cui presenza è testimoniata in città nel 1425 e nel 1427. Le infervorate prediche del santo contro le lotte di fazione e il rilassamento dei costumi gli procurano ben presto una grande popolarità e una devozione particolare da parte dei perugini, tanto da dedicargli numerose opere d’arte e istituire una processione che nel mese di maggio dalla Cattedrale di San Lorenzo arrivava proprio in Piazza San Francesco al Prato.

La facciata policroma è un capolavoro della scultura rinascimentale, realizzato da Agostino di Duccio tra 1457 e 1461 con la tecnica dello “stiacciato”, ovvero a bassissimo rilievo. Vi è celebrata, in un tripudio elegantissimo di forme e colori, la glorificazione di San Bernardino da Siena: al centro, entro una mandorla, compare il santo affiancato da angeli musicanti e cherubini. Nelle nicchie laterali sono rappresentati l’Angelo annunziante e la Vergine, Sant’Ercolano e San Ludovico da Tolosa, due dei patroni della città. Nel timpano triangolare in alto, infine, Cristo benedicente sovrasta l’iscrizione AUGUSTA PERUSIA MCCCCLXI (1461, data del termine della costruzione). La decorazione della facciata è completata da bassorilievi con le Virtù, angeli e i miracoli del santo.

L’Accademia di Belle Arti trova sede definitiva nell’ex convento di San Francesco al Prato nel 1901, dopo altalenanti vicende che la portano a lasciare l’originaria sede presso la chiesa di Sant’Angelo della Pace a Porta Sole.